O atual prédio da Faculdade de Direito, projetado pelo arquiteto Matheus Gorovitz, foi inaugurado em 22 de abril de 1982 para abrigar a Faculdade de Estudos Sociais e Aplicados - FA, composta pelos cursos de Direito, Ciência Política e Relações Internacionais. Anteriormente, o curso de Direito era ministrado nos Institutos Centrais, tendo pertencido, primeiramente, à Faculdade de Ciências Jurídicas e Sociais (FCJS), sendo em 1970 agregado à Faculdade de Ciências Sociais Aplicadas, a qual abrangia, ainda, os cursos de Biblioteconomia e Informação Científica e de Comunicação. 

A Pós-Graduação na FD se iniciou em 1975, com a criação do Mestrado em Direito, tendo como área de concentração Direito e Estado, com três linhas de pesquisa: Direito, Estado e Sociedade - Políticas Públicas e Democracia; Direito, Estado e Economia; e Constituição, Processo e Direitos Fundamentais. O curso sofreu diversas mudanças ao longo dos anos, mantendo sempre a qualidade e boa avaliação da Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES).

Em 1986 foi criado o Núcleo de Estudos para a Paz e Direitos Humanos (NEP), vinculado ao Centro de Estudos Avançados Multidisciplinares (CEAM), que lutou pelo direito à moradia e ações comunitárias. Foi o primeiro projeto de extensão promovido por alunos de Direito da UnB.

Em 1994, além da criação do curso noturno, ocorreu uma das maiores e mais importantes transformações: o que antes era Departamento de Direito se transformou em Faculdade de Direito. Tal fato é importante por ter  encerrado um descompasso latente frente às outras Faculdades do país, especialmente levando em conta o vanguardismo e o renome que o curso detinha, em particular na área de Direito Público.

Em 1996 deu-se uma importante mudança no currículo do curso. Em razão da Portaria MEC nº 1886/94, que fixava as diretrizes curriculares e o conteúdo mínimo dos cursos jurídicos, teve-se que adotar como obrigatória a monografia final de curso, além da exigência de 300 horas de atividades complementares por parte de cada aluno (incluindo pesquisa, extensão, seminários, simpósios, congressos, conferências, monitoria, iniciação científica, entre outros). A Faculdade de Direito se adaptou a tal comando, buscando construir, a partir das novas exigências do MEC, uma visão mais humanista, crítica e filosófica do curso, a qual trabalhasse a interdisciplinaridade e o intercâmbio entre a teoria e a prática.

O Núcleo de Prática Jurídica e Escritório de Direitos Humanos e Cidadania (NPJ), inaugurado no ano de 1997, somou-se ao projeto supracitado, apresentando-se como uma extensão da Faculdade de Direito. O NPJ surgiu como uma alternativa de construção e democratização do conhecimento, superando a mera assistência judiciária. Um de seus objetivos era contar com uma proposta interdisciplinar de trabalho, de forma a estimular o desenvolvimento de habilidades e competências práticas necessárias à formação do bacharel em Direito. Com o auxílio do NPJ e da organização efetiva de estudantes interessados, a Faculdade de Direito passou a contar com diversos projetos de extensão nos últimos anos, incrementando a interlocução com grupos sociais e com diferentes camadas da sociedade civil.

Em 2005 foi instituído o Programa de Doutorado em Direito, Estado e Constituição, contribuindo efetivamente para o aperfeiçoamento das pesquisas da Faculdade de Direito da Universidade de Brasília. Com uma grande reformulação do currículo de pós-graduação, e em consonância com as novas diretrizes de pesquisas que surgiram nesse contexto, as linhas de pesquisa do Programa de Pós-Graduação (PPGD) foram ampliadas para cinco: 1) Pluralismo Jurídico e Direito Achado na Rua; 2) Constituição e Democracia: Teoria, História, Direitos Fundamentais e Jurisdição Constitucional; 3) Sistemas de Justiça, Direitos Humanos e Educação Jurídica; 4) Globalização, Transformações do Direito e Ordem Econômica; e 5) Direitos Metaindividuais, Processo e suas Origens Romanistas. O Programa de Pós-Graduação em Direito alcançou, então, a nota 5 na avaliação trienal da CAPES. Em 2013, como resultado da avaliação trienal do período 2010-2012, o PPGD logrou obter a nota 6, mantida na última avaliação, inserindo-se, na atualidade, entre os Programas de maior prestígio do Brasil.